Filme „Klyksmas 4“ R.Culkinas suaugo

Pirmas jo pasirodymas kine buvo nuotrauka, turėjusi būti jo brolio Macaulay personažo vaikystės nuotrauka 1993 m. filme „The Good Son“ („Geras sūnus“). Po metų jis suvaidino jaunesnį Macaulay filme „Richie Rich“ („Turtingas Richie“), vėliau – jaunesnį Kieraną filme „Igby Goes Down“ („Igbis išvažiuoja“).

Sulaukęs 10-ies Rory’is išgarsėjo – suvaidino „Oskarui“ nominuotoje dramoje „You Can Count on Me“ („Gali manimi pasikliauti“). Kritikai gyrė jį už brandų Lauros Linney sūnaus vaidmenį. 2002 m. vaidmuo filme „Signs“ („Ženklai“) atnešė jam didelę finansinę sėkmę. Kritikus vėl sužavėjo, kaip jis suvaidino astma sergantį Melo Gibsono sūnų.

Už vaidmenį 2004 m. filme „Mean Creek“ („Įklimpę“) jis pelnė apdovanojimą „Independent Spirit Award“. Jis taip pat vaidino filmuose „The Chumscrubber“, „Down in the Valley“ ir „The Night Listener“. 2009 m. filme „Lymelife“ jis vaidino Kierano jaunesnį brolį.

Filme „Klyksmas 4“ tarp jo ir tikros draugės Hayden Panettiere užsimezga meilė kine.